Oravská galéria vznikla 3. novembra 1965 ako štátna príspevková organizácia. Jednou z jej priorít, ktoré boli stanované pri jej zakladaní, bola záchrana diel ľudového výtvarného umenia z regiónu Oravy. Od 14. februára 1966 získala galéria priestory v budove č. 9 na námestí v Oravskom Podzámku. O niekoľko rokov, v roku 1970, sa presťahovala do budovy Župného domu v Dolnom Kubíne, v ktorom sídli do súčasnosti. Postupne sa rozrastal jej zbierkový fond, ktorého počet v súčasnosti dosahuje takmer 9 000 exemplárov diel. Narastal aj počet expozícií v jej jednotlivých objektoch. V rokoch 1987 – 1994, počas rekonštrukcie Župného domu, sídlila dočasne galéria v Kubínyiovskom kaštieli vo Vyšnom Kubíne.